El libro comienza con tres historias entrelazadas sobre la familia Atreides, poderosa bajo el gobierno interestelar del emperador Padishah Shaddam IV.
Leto era el heredero del duque Paulus Atreides, que había gobernado Caladan durante 50 años hasta que fue traicionado por la Casa Harkonnen y condenado a muerte en ausencia. Posteriormente, huyó con su concubina Jessica y su hijo Leto II a Arrakis. Desde allí se internaron en el profundo desierto donde las tribus Fremen vivían recluidas de la civilización galáctica.
Como sucesor de Paul, Leto se convierte en el líder de los Fremen tras una breve demostración de sus habilidades cuando vengó un ataque contra uno de ‘asentamientos’.
Le sigue su interés amoroso, una mujer Fremen llamada Chani, y finalmente ostenta el título de «Muad’Dib», que significa «el maestro que cede de sí mismo»
Leto y Jessica deciden entonces crear un hijo al que acondicionarán para su extraordinario papel futuro: Paul Atreides (Muad’dib). Una Madre Reverenda Bene Gesserit envenena sutilmente la bebida del emperador Padishah Shaddam IV; después cuenta a su Hermandad que el propio emperador la bebió sin dudarlo. Luego pinta este cuadro de lo que ocurrió después «…y en ese instante supo que estaba envenenado. Sin embargo, incluso en el extremo, cuando toda la atención podía centrarse sólo en sí mismo, encontró tiempo y voluntad de dar una señal. La señal consistía en que sus legiones debían volver de Arrakis, el lugar de la muerte, al redil protegido de su trono»
El Predicador le dice a Leto que «los Errantes Zensunni tienen otro dicho: «La esperanza nubla la observación» Debes aprender a ver lo que realmente hay» Entonces decide por sí mismo que rompería todas las reglas de la batalla si eso significara salvar vidas inocentes. Le dice a Leto que es el líder que su pueblo necesita.
Leto II murió en un acto contra el Shai-hulud (nombre de los antiguos Fremen para los gusanos de arena) y las Honorables Matres se apoderan del planeta con sus naves que despegan inmediatamente después de la muerte de Leto. También utilizan otras tecnologías como el NUK EWORK, que es una extraña amalgama de tecnologías y humanos. NUKEWORK son las siglas de Nuclear Power Workings; utiliza la tecnología dejada por los Tleilaxu para fabricar androides (o gholas) que utilizan para imitar a sus enemigos: los Honorables Matres. Los Honorables Matres también utilizan otros tipos de tecnología, como las naves Portapeces, que tienen «alas» que se abren a partir de grandes rectángulos, para crear un símbolo para ellos mismos.
Comienza con una cita de uno de los descendientes de Leto, que comenta cómo Leto sobrevivió a todas las adversidades a pesar de sus discapacidades. Luego dice que este descendiente empezó como un simple ser humano llamado Russou Howell hasta que el Tleilaxu le enseñó los secretos de ser un ghola. A continuación, dice a su público que no sabe cómo murió Russou Howell, explicando que este conocimiento se perdió por la apoteosis.
Habla de cómo Leto entrenó a Paul en los principios para convertirse en un buen líder y comenta lo que Leto pensaba sobre la determinación del emperador Shaddam IV de hacer que Arrakis fuera minada para obtener todos sus recursos. La historia también menciona al hijo de Leto, Moneo, que acabará convirtiéndose en el Dios-Emperador tras comprar a los ixianos un ejército de Portadores de Peces y naves de hipervelocidad. Tras mencionar a Moneo, Herbert revela que también hubo otros descendientes creados por las Bene Gesserits que fueron eliminados del plan de Leto.
La actual embajadora ixiana, Hwi Noree, ha acudido a la corte de Leto con otro complot de la Bene Tleilax. Este complot consiste en crear un ejército secreto para los Altavoces del Pez, de modo que tengan siempre ventaja sobre sus enemigos. Finalmente, se enamora de Leto y revela los planes de Malky para asesinarle. Moneo da muerte a su predecesor después de que Leto deje claro que prefiere morir a ser asesinado por uno de sus propios guardias de élite.
Moneo dice entonces a su público que si Herbert escribe algo más sobre este Dios-Emperador, debe asegurarse de «hacerlo bien» Esto demuestra que Moneo sabe que no estaba al tanto de todos los detalles del plan de Leto. Revela que los Altavoces del Pez matarían a Hwi casándola con su líder, Satine Kryze. Creen que esto será suficiente para enfadar a Leto y, por tanto, ablandar sus defensas para un ataque; no saben lo sabio y fuerte que es Leto.
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